В 1891 г. участок на ул. Некрасова 31 был приобретен настоятельницей Леушинского Иоанно-Предтеченского монастыря игуменией Таисией (Солоповой) для основания в столице подворья обители. Подворье Леушинского Иоанно-Предтеченского женского монастыря Новгородской епархии было основано по благословению о. Иоанна Кронштадтского.

Здание подворья пострено по проекту архитектора Николая Никитича Никонова (1849-1916), взявшего за образец ярославские храмы XVII в.

«Трехэтажное здание подворья было выдержано в декоративном „русском стиле“ в духе древних ярославских храмов XVII века и украшено разноцветной керамикой. На первом этаже находилась часовня, на втором — квартира настоятельницы, кельи насельниц и трапезная, на верхнем — трехпрестольный храм на 1000 человек.

В 21 ноября 1894 г. состоялось освящение главного придела храма во имя св. ап. и ев. Иоанна Богослова. Придел вмц. Варвары был освящен спустя месяц. Третий престол оставался неосвященным до 1917 г. в ожидании канонизации о. Иоанна. В написанном сестрами иконостасе находилась чтимая Леушинская икона Божией Матери "Азъ есмь съ вами, и никтоже на вы". До настоящего времени сохранились росписи в куполе храма. Первым настоятелем храма был прот. Иоанн Орнатский.

Для о. Иоанна Кронштадтского, часто служившего здесь, на 2-м этаже были устроены гостевые покои. Там же располагалась келья игумении Таисии.

После революции в 1920-е годы подворье было обращено в приходской храм, однако в нем оставались жить насельницы Леушинского монастыря под руководством игумении Агнии. Они строго исполнили монашеский и богослужебный устав и, таким образом, подворье фактически стало отдельным действующим монастырем в центре Петрограда. Сюда переместилась духовная жизнь монастыря после его закрытия в 1920-е гг.

11 июня 1931 подворье было закрыто. 18 февраля 1932 года последние леушинские монахини были арестованы и приговорены к различным срокам лагерей и высылке в Среднюю Азию. Келейница Матушки Таисии и ее преемница игумения Агния приняла мученический венец 25 января 1937 года. В январе 1938 был расстрелян последний настоятель храма-подворья о. Федор Окунев.

Здание подворья было приспособлено под жилой дом. С 1933 его занимал детский сад. Детский сад в 1942 году был эвакуирован. После войны в здание въехал областной психоневрологический диспансер с лечебно-трудовыми мастерскими. В помещениях церкви разместились производственные мастерские диспансера.

В 1995 году приснопамятный митрополит Иоанн (Снычев) (памятник ему около церкви Тихвинской церкви) обратился к властям с просьбой о возвращении архитектурного комплекса Леушинского Подворья. Решение сложного вопроса (здание занимало лечебное учреждение) растянулось на несколько лет. Только в 1999 году была зарегистрирована община и отслужена первая Литургия.

Храм Леушинского Подворья был возвращен Церкви в июле 2000 года. Первый год службы совершались на 4 этаже, возникшем в советское время. С 9 октября 2000 года, начиная с Престольного праздника, богослужения совершаются в историческом алтаре Леушинского Подворья, где много раз служил сам преподобный Иоанн Кронштадтский. Однако келейный корпус и первые два этажа с бывшей часовней еще несколько лет оставались в ведении психоневрологического диспансера.

В храм Иоанна Богослова вернулись великие святыни Леушинского монастыря - Крест с мощами св. Иоанна Предтечи, старинный мощевик, икона св. Троицы. В августе 2004 г. на фронтоне храма со стороны Озерного пер. появился образ Божией Матери "Азъ есмь съ вами, и никтоже на вы". В августе 2007 весь комплекс Леушинского подворья был передан храму Иоанна Богослова.

При храме существует сестричество памяти иегумении Таисии и приходское издательство "Леушинское подворье".